、当時仏師として有名な賢問子（けんもんし）・芥子国（けしこく）父子に阿弥陀如来座像の造立が命ぜられた。 二人は別々の部屋で仏の半身を彫ったが、合体すると寸分違わず合致して ご本尊の阿弥陀如来の完成をみた。
しかしこの阿弥陀如来像は火災で焼失し、現在の像は、もとは石清水八幡宮にあった阿弥陀如来座像で、神仏分離が行われていた明治２年、誓願寺に移された。現在のこの像は鎌倉時代から南北朝時代の頃の作と見られる。 

天正19年（1591年）2月には、豊臣秀吉の命を受けて現在の新京極へ移転し、秀吉の側室であった京極竜子とその生家の京極家から広い敷地が与えられた。京極竜子は堂塔の再興にも尽力、木食応其の勧進もあり、慶長2年（1597年）3月11日には落慶法要が行われ、高野衆50人が参列したという。天明、弘化、元治年間に三度大火に罹り、さらに明治維新とそれに続く廃仏毀釈で寺地を公収され境内は狭隘となったが、扇の塚のある寺として芸能関係にはよく知られた寺である。

明治9年（1876年）には誓願寺は浄土宗西山派の北本山となる。だが、大正8年（1919年）に浄土宗西山派はそれぞれの考えの違いから浄土宗西山光明寺派（戦後に西山浄土宗となる）、浄土宗西山禅林寺派、浄土宗西山深草派の三つに分裂してしまい、現在に至っている。

京都御所に近いことから朝廷との交流も多く見られた。能の曲目に『誓願寺』があるが、この本山のことを指している。説教から発達した講談、落語、漫才などの芸人の成就を祈願する寺として知られている。また、落語発祥の寺とも言われている。今でも関西地方の芸人たちがこの寺で練習会を営んでいる。（２０１６．９．２参詣）