宝亀元年（770年）称徳天皇の崩御により天武天皇の男系が断絶した。藤原百川は左大臣・藤原永手らとともに天智天皇の孫である白壁王（光仁天皇）を即位させ、天智天皇皇孫の井上内親王を母とする他戸親王が皇太子に立てられた。しかし 宝亀3年（772年）、皇后が天皇を呪詛したとの嫌疑により廃后され、連座する形で親王もまた廃太子された。宝亀6年4月27日（775年5月30日）、井上内親王・他戸親王母子が幽閉先で急死。一連の事件は、他戸親王に代わって皇太子に立てられた山部親王（のちの桓武天皇）と藤原百川、藤原蔵下麻呂ら藤原式家の陰謀によると言われ、暗殺説も根強い。

宝亀6年（775年）、即位に関わった藤原蔵下麻呂が42歳で没する。さらに翌年にも天変地異が相次ぎ、怨霊を恐れた天皇は秋篠寺建立の勅願を発することとなった。（日照り、飢饉、異常な風雨、落雷、地震が続いた。宝亀7年5月、朝廷は「大祓」を余儀なくされたが、それでも天変地異は衰えず9月26日には、「瓦や土塊が庁舎や都中のあちこちの屋根に落ち降り積もってくる」という不思議な現象が起こり、二十日余りも続いた。人々は、讒言による死で廃后・廃太子は怨霊となられたのだと恐れ慄き、廃后は龍になって祟っているのだ、という噂まで立った。）

秋篠寺に関する文献で、『続日本紀』に宝亀11年（780年）、光仁天皇が秋篠寺に食封（じきふ）一百戸を施入した、という記述がある（食封とは、一定地域の戸（世帯）から上がる租庸調を給与や寺院の維持費等として支給するもの）。その翌年の天応元年（781年）、ついに富士山までもが噴火（富士山の噴火史）し、12月、光仁天皇は崩御されるに至った。勅願から5年後のことである。『日本後紀』には大同元年（806年）、桓武天皇の五七忌（三十五日）が秋篠寺で行われたことが見える。勅願寺であるが故に皇室とも関わりの深い寺院である。

秋篠寺は平安時代後期から寺領を増大させ、南に位置する西大寺との間にはたびたび寺領をめぐる争論があったことが、西大寺側に残る史料からわかる。保延元年（1135年）には火災により講堂以外の主要伽藍を焼失した。現存する本堂（国宝）は、旧講堂の位置に建つが、創建当時のものではなく、鎌倉時代の再建である。

宗旨は、かつては法相宗と真言宗を兼学し、明治時代以降浄土宗に属した時期もあるが、現在は単立となっている。（２０１３．１１．２９訪問）